Es herrscht eine Zeit, in der die Erde verwüstet und im Meer der Fäulnis versunken ist. Ein riesiger fantastischer Pilzwald ist entstanden, dessen Sporen für den Menschen hochgiftig sind. Eine der letzten fruchtbaren Oasen ist das Tal der Winde, wo die Menschen im Einklang mit der Natur leben; durch günstige Winde wird verhindert, dass Sporen des Pilzwaldes eindringen können. Nausicaä, die junge Prinzessin des Tals der Winde, besitzt die seltene Gabe, die Gefühle und Gedanken der Tiere zu verstehen und mit ihnen zu kommunizieren.

Während die restliche Menschheit in Angst vor dem Meer der Fäulnis und seinen Rieseninsekten lebt, untersucht Nausicaä den faszinierenden Pilzwald genauer. Sie entdeckt, dass dessen Pflanzen in der Lage sind, den durch die Menschen verseuchten Boden zu reinigen und unterirdisch ungiftige Natur hervorzubringen. Noch bevor sie ihren Fund bekanntmachen kann, fallen die Truppen des Königreichs Torumekia ins Tal der Winde ein. Diese wollen sich der Überreste der größten Waffe aller Zeiten bemächtigen, eines fernzusteuernden Kampftitanen, und damit alle Menschen unter ihre Herrschaft bringen. Auch planen sie das Meer der Fäulnis, das sich immer weiter ausbreitet, niederzubrennen. Sie wollen nicht einsehen, dass damit alles Leben zum Tode verurteilt wäre. Als das Königreich Pejite von den Torumekianern zerstört wird, bricht ein Krieg aus, in dem auch dem Tal der Winde die Vernichtung droht.
Die mutige Nausicaä riskiert alles, um ihr Volk zu retten und die Menschen von ihren verblendeten, irrsinnigen Plänen abzubringen. Im Kampf um eine friedliche Koexistenz zwischen Menschen und Pilzwald wird sie zur Botschafterin einer uralten rätselhaften Prophezeiung.

Den vierten Teil der sechsteiligen Miyazaki-Reihe auf ARTE bildet der 1984 entstandene Film "Nausicaä aus dem Tal der Winde". Im Westen erschien der Film zum ersten Mal 1987 in einer um 30 Minuten gekürzten Version, die Handlung und Dialoge sehr entstellt hat. In der Folge wurden bis 1996 keine Rechte mehr für die Veröffentlichungen von Miyazaki-Filmen im Westen vergeben.
"Nausicaä aus dem Tal der Winde" setzt dem Umweltaktivismus ein frühes Denkmal: Die Menschheit wird als ignorante Spezies dargestellt, die die Zeichen der Natur nicht zu deuten vermag.
Ein "Zeichentrick-Abenteuerfilm als hymnische Ode an die Natur, die komplexe Inhalte in eine höchst spannende, vor Fantasie nur so sprühende Geschichte verpackt." (Filmdienst).